Родилась в семье адвоката Евсея Лазаревича Слонима (1865–1928) родом из Шклова и Славы Борисовны (урожд. Фейгиной; 1872–1928) родом из Могилёва.
Окончила шесть классов гимназии кн. Оболенской (1916 г.) и седьмой класс в гимназии в Одессе (1919 г.).
В 1920 году эмигрировала в Германию. Жила в Берлине. Вела иностранную корреспонденцию в конторе своего отца-промышленника. Работала у отца в импортно-экспортной конторе (с 1922-го ) и издательстве «Орбис» (с 1923), занималась переводами.
В 1923 году в еженедельной газете «Руль» (Берлин) печатала переводы притч болгарского писателя Н. Райнова и Эдгара По. Давала уроки английского языка.
15 апреля 1925 г. вышла замуж за Владимира Набокова.
В 1928 г. училась в школе «Stolze und Schrey» и одновременно работала стенографисткой в бюро «Attachi commercial» французского посольства. До прихода нацистов к власти – с весны 1930-го работала в адвокатском бюро «Weil, Gans & Dieckmann».
В 1937 г. переехала с мужем во Францию, жила в Каннах, Ментоне, затем до 1940 – в Париже.
В 1938 году перевела на английский язык роман В. Набокова «Приглашение на казнь». Работала в «Свободной французской газете» секретарем, переводчиком, редактором, библиографом. Была юрисконсультом мужа, его литературным агентом.
В 1940 году на пароходе «Champlain» при содействии Общества помощи еврейским иммигрантам HIAS вместе с мужем выехала в США. Летом 1940 они жили в Вермонте, позже переезжали по разным городам США в связи с приглашениями Набокова читать лекции в различных университетах.
В.Е. Набокова делала переводы, давала частные уроки. Иногда заменяла мужа на лекциях, выступала в качестве его литературного агента, секретаря, водителя, отвечала на его корреспонденцию.
В 1960 году Набоковы вместе вернулись в Европу. Жили в Швейцарии. После смерти мужа Вера Евсеевна посвятила себя подготовке к изданию его литературного наследия. Под ее редакцией вышли переводы на русский язык некоторых его рассказов и роман «Бледный огонь».
В.Е. Набокова пережила мужа на четырнадцать лет и скончалась 7 апреля 1991 года, похоронена на кладбище в деревне Кларан.